Il nucleo della collezione risale alla donazione del 1796 del Conte Giacomo Carrara, fondatore dell'Accademia, via via arricchitasi, fino a comprendere all'incirca duemila dipinti. Il percorso comprende opere dei maggiori artisti italiani: Beato Angelico, Pisanello, Botticelli, Bellini, Mantegna, Tiziano, Raffaello, Canova, Guardi, Perugino, Tiepolo, Canaletto; un'intera sezione è riservata ai fiamminghi e ad artisti d'oltralpe, come Durer, Clouet, Brueghel e Rubens. Accanto alla Pinacoteca, si possono ammirare le raccolte di bronzi, sculture, disegni, arredi e medaglie e una ricca gipsoteca.

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